При вузе действует колледж Колледж Иннополис.
О создании Университета Иннополис объявили в феврале 2012 года на переговорах с Университетом Карнеги—Меллона по созданию в Татарстане центра подготовки ИТ-кадров, выпускающего 1 000 специалистов в год.
В июле 2012 года раис Республики Татарстан Рустам Минниханов встретился с Гилом Тараном, руководителем дочерней структуры Carnegie Mellon University — iCarnegie Global Learning, которая занимается развитием и популяризацией ИТ-образования, а также продажей лицензий на образовательные программы Университета Карнеги-Меллона. Тогда стороны договорились о создании нового ИТ-университета на территории Иннополиса . Административным директором вуза назначен кандидат физико-математических наук, предприниматель и учредитель сети образовательных центров для школьников «Юниум» Дмитрий Кондратьев , а ректором — доктор физико-математических наук, профессор Александр Тормасов.
10 декабря 2012 года прошла первичная юридическая регистрация в качестве Автономной некоммерческой организации высшего образования.
21 декабря 2012 iCarnegie и АНО ВО «Университет Иннополис» подписали меморандум о согласии: в частности, специалисты подразделения Университета Карнеги-Меллона изучили российскую ИТ-индустрию и качество подготовки ИТ-кадров . Результаты исследования позже использовались для разработки образовательной концепции. Также специалисты американского университета были привлечены к разработке инфраструктуры Университета Иннополис и созданию учебных программ. В тот же год началось строительство кампуса в Иннополисе.
В апреле 2013 года Университет Иннополис объявил о конкурсном наборе преподавателей и сотрудников . На 15 мест поступило 700 заявок, но на годовое обучение по программе Software Engineering в Carnegie Mellon University уехали 14 человек . В тот же год в Казани состоялось открытие первых центров STEM (Science, Technology, Engineering, Mathematics) университета, в которых школьники 6—11 классов обучались робототехнике, математике, физике, программированию и английскому языку. 50 слушателей с лучшими результатами по итогам тестирования обучались бесплатно .
9 сентября 2013 года в первом помещении Университета Иннополис в Казани прошла совместная с МФТИ Школа по высокопроизводительным вычислениям .
В декабре 2013 года Университет Иннополис стал федеральной инновационной площадкой . Победители получили приоритетную поддержку для создания центров прорывных исследований в области информационных технологий . В январе 2014 года согласно распоряжению Правительства Российской Федерации от 30 декабря 2013 г. N 2602-р в рамках плана мероприятий («дорожной карты») «Развитие отрасли информационных технологий» Университет Иннополис стал пилотной площадкой для тестирования современных образовательных программ в сфере информационных технологий и обучения специалистов с привлечением их к исследованиям и разработкам .
В конце 2013 года премьер-министр России Дмитрий Медведев утвердил строительство Университета Иннополис в городе Иннополис .
В феврале 2014 года вуз объявил о наборе бакалавров — в качестве кандидатов рассматривались студенты 3—5 курсов российских и зарубежных университетов . Планировалось набрать 40—50 студентов, но лишь 26 человека прошли конкурсный отбор , хотя вуз получил 300 заявок . Они начали обучение летом того же года на казанской площадке университета .
В январе 2014 года Университет Иннополис получил статус оператора Российского этапа Всемирной олимпиады роботов WRO (World Robot Olympiad). В июне в Казани (на базе Академии Тенниса) прошёл российский этап олимпиады по робототехнике . С 2015 года российский этап олимпиады проходит в Иннополисе на базе Университета Иннополис .
В августе 2014 года Университет Иннополис получил лицензию на программы высшего образования и аспирантуры .
С 2015 года в Университете Иннополис проходит конференция «Цифровая индустрия промышленности России» (ЦИПР), инициированная госкорпорацией «Ростех» .
В мае 2015 года вуз заключил соглашение о сотрудничестве с ЦЕРН . К открытию города в июне 2015 года Университет Иннополис заключил соглашения о подготовке специалистов и проведении научно-исследовательских и опытно-конструкторских работ для Министерства обороны, компаний «Энвижн Груп», Mail.Ru Group и концерна «Радиотехнические и Информационные системы».
В течение 2015 года по итогам отборов, проходивших с мая по июль, было принято более 350 студентов из 45 областей России и 10 зарубежных стран.
В сентябре 2015 года началось обучение студентов в зданиях университета в городе Иннополисе.
1 октября 2015 Дмитрия Кондратьева на посту директора Университета Иннополис сменил региональный руководитель, член совета директоров Microsoft в России Кирилл Семенихин .
В 2016 году в университете открылся Центр информационной безопасности, сотрудники которого разрабатывают системы раннего предупреждения о компьютерном нападении на критическую инфраструктуру предприятий Республики Татарстан .
10 мая 2017 года университет объявил о выигрыше грантового конкурса на создание и развитие Центра компетенций НТИ по направлению «Технологии компонентов робототехники и мехатроники». В июне 2018 год официально открылся Центр компетенций НТИ по направлению «Технологии компонентов робототехники и мехатроники» на базе Университета Иннополис . В центре работают 8 лабораторий, которые занимаются изучением и разработками в области антропоморфной и промышленной робототехники, беспилотного транспорта и летательных средств, нейронауки, искусственного интеллекта и др. В консорциум центра входят 156 партнеров — ведущие вузы и академические институты страны, крупные индустриальные предприятия и зарубежные партнёры. Ключевые из них: СберБанк, Аэрофлот, РЖД, Газпром нефть, РУСАЛ, КАМАЗ, ИТМО, ДВФУ, ВолгГТУ, ИжГТУ. В мае 2019 года специалисты центра вместе с членами консорциума презентовали дорожную карту развития робототехники и сенсорики в России до 2024 года .
С 2016 года 25 000 человек из 55 компаний прошли обучение в Университете Иннополис по программам дополнительного образования. В 2021 году в рамках реализации федеральных проектов «Кадры для цифровой экономики» и «Демография» на программах CDO «Методы и технологии, основанные на работе с данными» и CDO «Управление, основанное» на данных обучились 16 000 сотрудников российских компаний и госслужащих .
В январе 2020 года Университет Иннополис получил статус лидирующего исследовательского центра цифровой экономики в области блокчейна, выиграв в конкурсе Министерства цифрового развития, связи и массовых коммуникаций РФ . Специалисты центра создали первую в мире полностью верифицированную блокчейн-платформу. Партнёр проекта — «Аэрофлот».
В 2020 году на базе Университета Иннополис создана единая площадка для повышения квалификации преподавателей высшего и среднего профессионального образования России — Опорный образовательный центр (ООЦ) и Единый учебно-методологический центр (ЕМЦ), которые занимаются формированием и развитием цифровых компетенций преподавателей и методистов вузов и ссузов, готовящих специалистов по приоритетным отраслям экономики. К 2024 году вуз должен обучить 80 тысяч российских преподавателей, что составляет 30 % от общей численности профессорско-преподавательского состава в средне-профессиональном и высшем образовании России .
В декабре 2020 года Университет Иннополис создал первый в России Институт искусственного интеллекта, в рамках которого объединил действующие лаборатории и имеющиеся разработки и исследования в области искусственного интеллекта.